植物氮营养与水分利用的交汇：提高作物生产力的新途径
作者： Darren C. Plett（澳大利亚阿德莱德大学）、Kosala Ranathunge（西澳大利亚大学）、Vanessa J. Melino（墨尔本大学）、Noriyuki Kuya 和 Yusaku Uga（日本国立农业与食品研究组织）、Herbert J. Kronzucker（墨尔本大学及不列颠哥伦比亚大学） 期刊： *Journal of Experimental Botany*，第71卷，第15期，第4452–4468页，2020年发表。
一、引言与研究背景
在全球范围内，水和氮（Nitrogen, N）是限制作物生产力的两个最重要的环境资源。随着全球人口持续增长、耕地因城市扩张和土地退化而减少，以及气候变化带来的极端天气日益频繁，粮食安全面临的挑战愈发严峻。农业生产消耗了全球约三分之二的淡水取用量和约90%的淡水消耗量，而地下水位正以惊人的速度下降。与此同时，氮肥的施用对作物产量至关重要，但作物的氮利用效率（Nitrogen-Use Efficiency, NUE）普遍较低，仅能吸收所施氮肥的40-50%甚至更少。未被吸收的氮素会通过氨挥发、硝酸盐（Nitrate, NO₃⁻）淋溶等途径流失，造成严重的水体富营养化等环境污染。此外，通过哈伯-博斯法（Haber-Bosch process）生产氮肥的过程消耗了全球约2%的能源，成本高昂。因此，提高作物的水分利用效率（Water-Use Efficiency, WUE）和氮利用效率是实现可持续农业生产的迫切需求。然而，这两个性状均为复杂的多基因性状，受到作物全生命周期、地上及地下部分、变化的环境以及农艺管理措施（即基因型×环境×管理，G×E×M）交互作用的深刻影响，遗传改良难度极大。更重要的是，由于氮素在土壤中以溶质形式存在，其供应与水分运动密不可分，使得WUE和NUE成为高度相互依存的性状。这篇综述文章深入探讨了植物在水分和氮素吸收上的复杂关系，从土壤中的质流到根系吸收再到地上部运输，并提出了通过解析二者交互作用来协同提高作物生产力的新路径。
二、氮素吸收与水分转运之间的复杂互作
1. 土壤中氮素的移动性：蒸腾驱动的质流与简单扩散 植物主要从土壤中吸收硝酸盐和铵盐（Ammonium, NH₄⁺），其中硝酸盐的迁移性主要受其与土壤带电颗粒的静电作用影响。然而，土壤水分状况是决定硝酸根等可移动离子通过蒸腾驱动的质流（Transpiration-driven mass flow）和简单扩散（Simple diffusion）进行运动的关键因素。植物的质外体（Apoplast）是一个充满水分的孔隙连续体，在蒸腾拉力作用下，水分带动包括NO₃⁻和NH₄⁺在内的离子进行整体流动，即溶剂拖拽（Solvent drag）；在无蒸腾作用时，离子则依赖扩散运动。尽管没有证据表明质流直接参与离子跨细胞膜的吸收，但溶剂拖拽提高了根际（Rhizosphere）的离子浓度，从而可能间接增强膜转运蛋白的活性。这表明蒸腾作用对获取移动性养分至关重要，特别是在根系分布稀疏的土壤区域。然而，质流在土壤中作用的空间尺度至今仍不清楚，是需要未来研究填补的关键空白。
2. 水稻田系统中的铵营养 在高产水稻的淹水栽培系统中，土壤氧气扩散极慢，导致深层土壤处于厌氧状态。在这种条件下，硝酸盐作为末端电子受体被微生物还原，而发生反硝化作用（Denitrification）造成氮素损失。因此，铵态氮肥是稻田最常见的氮源。施入的铵态氮会在表层有氧区发生硝化作用（Nitrification）转化为硝酸盐，这些硝酸盐随后扩散至深层厌氧区又通过反硝化作用损失，这种耦合过程是稻田氮损失的主要途径。尽管NH₄⁺是稻田无机氮的主要形式，但NO₃⁻通常也共同存在，且可达到毫摩尔浓度。值得注意的是，与许多其他作物相比，水稻对高浓度铵表现出优越的耐受性，并且当NO₃⁻和NH₄⁺两种氮源在根区共存时，能产生显著的协同效应，促进生长和产量。
3. 供应硝酸盐和铵盐对根系水传输/吸收的影响 植物水分与氮素关系的核心疑问在于，养分如何调控水分流动。虽然一些模型提出木质部中的NO₃⁻浓度信号可能通过调控水通道蛋白（Aquaporins, PIPs）和叶片一氧化氮（Nitric oxide, NO）来调节根的水力导度（Root hydraulic conductivity, Lpr）和气孔导度（Stomatal conductance, gs），但这些模型主要关注NO₃⁻，而忽视了NH₄⁺的调控作用。最新的研究已取得重要进展。例如，在模式植物拟南芥中，研究发现敲除硝酸盐转运蛋白基因NRT2.1会降低Lpr，而敲除NRT1.1则无此效应，且Lpr的变化与多种PIP基因的转录水平和蛋白丰度呈正相关。这表明，根系的水流通道受“地上部到根系的信号交流”、“地上部NO₃⁻状态”以及“NRT2.1基因功能”的共同调控。然而，水通道蛋白对氮素的转录响应并非瞬时发生，通常需要数天，且转录水平和蛋白丰度并不总是相关。不同植物物种、不同氮素形态和浓度对水通道蛋白表达的影响各不相同，这暗示了调控机制的复杂性。NRT1.2可能是向水通道蛋白传递NO₃⁻信号的关键候选者，可能通过翻译后修饰调控其活性。此外，钾离子（K⁺）也能直接影响由水通道蛋白介导的液流，这为大量元素直接调控水通道蛋白提供了另一个先例。
4. 根系质外体屏障的形成：木栓质和木质素的作用 根系的运输特性与其解剖结构密切相关。根据“复合运输模型”（Composite transport model），水分和养分可以通过质外体路径（细胞壁和胞外）和共质体路径（跨膜和胞间连丝）平行流动，并根据阻力大小在不同路径间切换。根系内皮层和外皮层细胞壁上沉积的凯氏带（Casparian bands）和木栓质片层（Suberin lamellae）等疏水屏障，是调控质外体水流和溶质流的关键结构。木栓化（Suberization）和木质化（Lignification）会随根系的发育年龄增长而增强，也会在盐害、干旱、营养胁迫等非生物逆境下加剧。尽管对屏障沉积和功能的理解已取得长足进步，但关于木栓质沉积与水分运输并非总是负相关的关系，以及氮素供应如何影响根系屏障形成，我们仍知之甚少。尤其是水、氮双重胁迫对屏障形成的组合效应，是一个亟待填补的研究空白。该综述用一个示意图（图1）描绘了在不同水分和氮素供应组合下，根系屏障发育的推定影响，强调了未来需要探明，当缺水和低铵等条件对屏障发育产生相反影响时，氮和水的运输将如何变化。
5. C3与C4植物中的氮与光合作用 C4植物通过其CO₂浓缩机制，能够在降低气孔开度、减少水分蒸腾损失的同时，保持高效光合作用，因此其光合水分利用效率比C3植物高1.5至4倍。相应地，C4植物的光合氮利用效率（Photosynthetic NUE, PNUE）通常也比C3植物高50-100%。然而，C3作物的氮源形态对干旱下的光合效率有显著影响。例如，在模拟干旱胁迫下，为水稻提供NH₄⁺而非NO₃⁻，能使其维持光合速率和Rubisco酶（核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶）的含量。硬粒小麦的研究则表明，氮供应提升光合参数的能力被水分供应强烈影响，进一步证实了两大限制因子之间的紧密联系。
6. 干旱胁迫抑制共生固氮 豆科作物通过根瘤菌固定大气中的氮气，但共生固氮过程对干旱胁迫极其敏感。干旱会导致根瘤内发生一系列代谢变化，如淀粉降解、蛋白质水解、氧载体豆血红蛋白（Leghaemoglobin）含量下降等，从而抑制固氮酶活性。一种假说认为，干旱下积累的富含氮的酰脲（Ureides）化合物通过反馈调节抑制固氮酶。但新近研究表明，更可能的机制是酰脲中的尿囊素（Allantoin）通过诱导植物激素脱落酸（Abscisic acid, ABA）的合成与激活来间接调控。ABA已被证实能抑制豆科植物的结瘤、细菌侵染和固氮速率。这种由酰脲介导的ABA诱导对固氮酶的干旱特异性抑制，是一个需要深入探索的前沿领域。
7. 干旱下的氮素同化与再活化 干旱胁迫会引起叶片早衰和光呼吸增强，导致铵的循环再利用。谷氨酰胺合成酶（Glutamine synthetase, GS）是铵同化的第一步关键酶，在衰老诱导的营养再活化中扮演核心角色。研究发现，干旱敏感水稻品种在水分胁迫下，其叶片的GS总活性显著下降，而耐旱品种则能更好地维持其活性。这暗示了维持氮素同化和再活化能力是植物应对干旱的重要机制。此外，通过沉默拟南芥和水稻中的叶绿体囊泡化（Chloroplast vesiculation, CV）基因，能够延缓叶绿体降解，增强耐旱性，这为改善胁迫耐受性提供了新的可行途径。
8. “枯熟”现象（Haying-off） 在旱地农业区，如果生长季前期降雨充足，作物营养生长过旺，而后期遇到干旱，就会发生“枯熟”现象。这导致作物积累了大量的生物量，但由于后期水分亏缺，产量和籽粒品质（如小麦的蛋白质含量）均严重下降。为了应对这一问题，生产者采取分次施氮的策略，依据降雨情况调整后期追肥决策，以实现产量和品质的平衡。
9. 水氮互作的分子联系 在分子层面，水分和氮素的交互调控信号网络正在被逐步揭示。首先，水分有效性直接影响硝酸盐转运蛋白基因的表达。例如，用聚乙二醇（Polyethylene glycol, PEG）模拟干旱胁迫，能影响水稻根中多个硝酸盐转运蛋白基因（如NRT2和NAR2家族）的表达，且过表达OsNAR2.1可以增强水稻的耐旱性和干旱后的产量。其次，氮素形态也影响水通道蛋白的表达，铵供应可上调多个水通道蛋白基因并提高根系水力导度，这一响应与ABA信号有关。再次，某些水通道蛋白本身就可以转运尿素和铵，构成了水和氮运输的一个直接物理连接点。最引人注目的是硝酸盐与ABA之间的信号串扰（Crosstalk）。研究发现，高浓度NO₃⁻可以刺激ABA从其非活性储存形式（ABA-葡萄糖酯，ABA-GE）中释放，此过程依赖于β-葡萄糖苷酶（BG1）。同时，一些硝酸盐转运蛋白（如拟南芥的NPF6.3/NRT1.1和蒺藜苜蓿的NPF6.8）可以同时转运ABA，直接参与胁迫信号的传递。ABA信号通路中的磷酸酶ABI2已被证明能通过去磷酸化作用影响NRT1.1的硝酸盐感应功能，这意味着干旱下产生的ABA可能会通过ABI2限制植物的硝酸盐感应和吸收。
三、改善氮和水分吸收的途径
1. 更好的生理学认知 文章强调，需要整合根系生物学和土壤科学，利用多层次建模来解析土壤-植物系统中水、氮运动的复杂互作。未来研究需聚焦于细胞水平上水和氮转运蛋白的精确亚细胞共定位，以及它们在功能上的直接互作。识别决定WUE和NUE的关键“生物标记物”（Biomarker）性状至关重要，例如碳、氧稳定同位素鉴别技术已显示出区分优异WUE种质的潜力。此外，通过精准调控氮供应来提高作物WUE的机制也需深入挖掘。施用氮肥可以通过降低气孔导度、提高光合速率、或促进深层根系生长等方式增强WUE。例如，施氮能增加小麦在80-140厘米深层土壤中的根长密度（Root length density, RLD），这有助于利用深层水分，对抗“末期干旱”（Terminal drought）。同时，具有更高NUE的作物品种往往也表现出更强的耐旱能力。
2. 利用有利的根系性状 遗传改良根系性状对于捕获水、氮资源具有巨大潜力。鉴于水分和淋溶的硝酸盐均向深层土壤运动，更深的根系构型（Root System Architecture, RSA）是一种理想的获取深土资源性状。一个典型的成功案例是水稻DRO1数量性状位点（QTL）。携带功能型DRO1等位基因的近等基因系（DRO1-NIL）具有更深的根系，在干旱条件下能够吸收深层水分，从而比浅根系品种显著增产。在稻田中，DRO1-NIL的深根也能在生长后期吸收深层土壤的铵态氮，改善籽粒灌浆和产量。在玉米中，“陡峭、经济且深扎的根系”（steep, cheap, and deep）构型，结合减少冠根数、增加皮层通气组织等解剖性状，也被认为是高效获取水氮的理想模型。文章指出，改良作物养分吸收效率不能仅看RSA，还需综合考虑侧根、根毛以及根系解剖结构和生理功能的整体作用。
3. 更好的表型分析与育种 高通量表型鉴定技术（High-throughput phenotyping）的进步是深入推进该领域研究的关键。在田间，基于可见光/近红外光谱、红外热成像和多光谱相机的地面“表型车”（Phenomobiles）和无人机平台，能够无损、快速地获取作物水分、氮素状况等生理指标。根系表型分析是难点。田间现有方法包括剖面沟渠法、土块法、土钻法、根篮法和“铁锹组学”（Shovelomics）等，但都无法一次性获取完整的三维RSA。开发田间的非破坏性三维根系表型技术将是重大突破。在可控环境中，X射线计算机断层扫描（X-ray CT）和磁共振成像（MRI）可用于土壤中根系的三维重构，但目前通量极低，速度与效率有待提升。鉴于WUE和NUE性状存在显著的G×E×M交互作用，任何相关数量性状位点的价值都需在多年多点试验中验证。育种项目必须同时选择和改良WUE和NUE，并利用现有品种试验网络结合环境和管理变量的元数据，优化育种策略。
4. 更好的农艺学措施 精准农业提供了优化水、氮管理的良好前景。旱地农业中基于土壤水分状况的“分次施氮”策略需要更精细的研究。通过施用特定营养配方的肥料来“调整”作物根系构型的发育，使其适应不同的水分条件，是一种前瞻性策略。在灌溉稻田中，干湿交替灌溉（Alternate wetting and drying, AWD）已被证明可以改变土壤微生物群落，优化土壤中NH₄⁺和NO₃⁻比例，在减少用水的同时促进氮素吸收。此外，叶面施肥可绕过土壤水分对养分吸收的限制，新型肥料技术（如生物硝化抑制剂、缓控释肥、纳米材料载体等）旨在使养分释放与作物水分可用性同步，是提高NUE、减少环境损失的前沿方向。
四、结论与展望
该综述深刻指出，要维护粮食安全、实现可持续作物生产，必须协同提高作物的水分利用效率和氮利用效率。这两个性状的遗传调控网络不仅各自复杂，而且通过土壤水分-溶质运动、根系结构与功能、分子信号串扰等多个层面紧密地交织在一起。文章的核心价值在于，它系统地梳理了水分与氮营养从土壤到植物体内整个运输链条上的交互节点，并明确指出了多个知识空白和未来的研究重点：例如，质流作用的精确空间尺度、氮素对水通道蛋白的精细调控模式、水氮共同胁迫对根系疏水屏障合成的影响、共生固氮中酰脲-ABA信号轴的细节，以及植物全株层面水氮信号级联的整合与解析。文章强调整合新技术的重要性，包括细胞水平的单细胞转录组学、多层次建模、高通量田间表型平台和创新育种策略。鉴于气候变化对农业系统的深远影响，对水、氮关系的深入理解将成为应对未来挑战的基石。尽管任务艰巨，但通过精密的生理学研究、强大的表型与育种能力以及前沿的农艺解决方案，作者对实现作物WUE和NUE的巨大飞跃充满信心。这为未来的基础研究和应用改良指明了充满希望的新方向。