本论文由Xuelong Sun、Shigang Yue和Michael Mangan三位研究者合作完成。Xuelong Sun和Shigang Yue来自林肯大学（University of Lincoln）计算机科学学院的计算智能实验室与林肯自主系统中心（L-CAS），Shigang Yue同时任职于广州大学机器生命与智能研究中心，Michael Mangan来自谢菲尔德大学（University of Sheffield）计算机科学系的谢菲尔德机器人研究所。该研究于2020年6月26日发表于期刊《eLife》。
本研究所属的科学领域为计算神经科学与动物行为学的交叉领域，核心关注昆虫导航行为的神经计算机制。昆虫导航依赖于多个并行运行的导向系统，其中最为基础的是路径整合（path integration, PI）和视觉记忆（visual memory, VM）。路径整合使觅食昆虫通过累积自身运动的方向与距离，持续追踪回巢的矢量信息；视觉记忆则通过比较当前视野与已储存视野的差异来产生归巢信号。已有的神经生理学与计算建模研究指出，昆虫脑中的中央复合体（central complex, CX）是路径整合的核心神经基质，而蘑菇体（mushroom body, MB）则被认为适合评估视觉效价（visual valence），以支持基于视觉记忆的导航行为。然而，该领域仍存在两个关键空白：其一，现有的基于蘑菇体结构的视觉记忆模型虽然能够复现路径跟随（route following, RF）行为，却无法解释视觉归巢（visual homing, VH）行为，即昆虫从陌生位置直接被转移后仍能径直返回熟悉区域的现象；其二，尽管越来越多的神经解剖证据表明中央复合体的前运动区参与导航行为的协调，但尚没有理论假设能够从神经回路层面解释这种协调是如何实现的。基于这些不足，本研究旨在构建一个统一的神经导航模型，将核心导向模块从两种（路径整合与视觉记忆）扩展为三种（路径整合、路径跟随和视觉归巢），并通过一个在生物学上具有现实性的环吸引子网络（ring attractor network）在中央复合体中实现多种导向信号的最优整合，从而生成真实且具有适应性的归巢行为。
研究的工作流程可从建模策略、环境仿真、图像表征、各导向系统的神经建模、协调机制与行为验证几个层面进行详细阐述。研究所采用的总体方法为功能建模（functional modelling），即在已知的昆虫脑解剖结构与神经生理学约束下构建可执行的计算模型，并将模型输出与实际行为学数据进行比较。研究使用的模拟环境来自Stone等人2018年的工作，该环境本身改编自Baddeley等人2012年的虚拟蚂蚁世界，由随机生成的灌木、树木和草丛等三角面片构成；所有智能体的运动被限制在一个20米×20米的训练与测试区域内，以保证无碰撞的自由移动。智能体的视觉输入为从地面上方1厘米处获取的、视野范围为水平360度、垂直90度的全景图像。
在图像处理方面，研究采用了泽尔尼克矩（Zernike moments, ZM）算法来对全景图像进行频率编码。该方法将图像投影到正交的泽尔尼克多项式基函数上，生成一系列频率系数，每个系数包含幅度（amplitude）和相位（phase）两部分信息。对于全景图像而言，旋转不改变系数的幅度，而系数的相位则会随旋转发生等量的偏移，这一性质为视觉归巢与路径跟随提供了旋转不变与旋转变化的互补特征。研究中选取了泽尔尼克矩阶数从0到16的81个幅度系数作为视觉导航网络的输入。
在视觉归巢模型的构建上，研究对Ardin等人2016年提出的蘑菇体模型进行了改造，将输入神经元由强度敏感型替换为编码旋转不变幅度的神经元。该网络包含视觉投射神经元（visual projection neurons, VPNs）、肯扬细胞（Kenyon cells, KCs）和蘑菇体输出神经元（mushroom body output neuron, MBON），通过基于强化学习的反赫布（anti-Hebbian）学习规则对MBON的突触权重进行更新。训练时，智能体沿一条11米长的弯曲路径采集全景视图并提取幅度特征；训练后，MBON的放电率在环境中呈现从熟悉路径向远处单调递增的梯度，形成可用于视觉归巢的“视觉新奇度”（visual novelty）信号。该信号通过上内侧原脑（superior medial protocerebrum, SMP）神经元传递至中央复合体中的转向回路。转向回路基于Stone等人2017年提出的机制：通过将期望朝向（desired heading）向左或向右偏移45度，并与当前朝向（current heading）的活动模式进行比较，计算出合适的方向指令。当视觉新奇度上升时，复制自全局罗盘（global compass）的活动模式会向左偏移，使智能体沿视觉新奇度下降的方向运动，从而返回熟悉路径区域。
在路径整合模型的构建上，研究直接采用了Stone等人2017年的模型。该模型的核心是CPU4神经元群体，它们整合来自编码速度的TN2神经元与方向敏感的I-TB1神经元的输入，形成以群体编码表示的家园矢量（home vector）。家园矢量的长度可作为路径整合方向确定性的代理指标。
在路径跟随模型的构建上，研究提出了一种基于频率相位信息的策略。具体而言，一个三层全连接人工神经网络（artificial neural network, ANN）以训练路径上各位置采集的81个旋转不变幅度为输入，输出为一个8神经元环上的群体编码，该编码表示该位置之前经历过的相位所对应的期望朝向。训练数据由沿习惯路径采样得到的幅度与由II-TB1神经元群体编码的局部罗盘（local compass）朝向组成。通过这样的关联学习，当智能体再次到达熟悉路径附近时，网络输出的期望朝向与实际局部罗盘朝向进行比较，利用转向回路消除偏移，从而恢复沿路径运动的方向。研究推测，该通路可能从视叶（optic lobe）经前视结节（anterior optic tubercle, AOTU）和球体（bulb, BU）到达中央复合体的椭球体（ellipsoid body, EB），而局部罗盘信号则可能由II-TB1神经元承载，与由I-TB1神经元承载的全局罗盘系统并行存在。
在多种导向策略的协调机制上，研究将问题分为两个层面的能力实现。其一是在脱路径（off-route）状态下对路径整合与视觉归巢的最优整合；其二是在熟悉路径与陌生地形之间进行上下文依赖的策略切换。对于前者，研究在中央复合体中引入一对作为整合器的环吸引子网络。环吸引子网络是一种神经元群体活动在环形结构中形成单一活动峰（bump）的循环网络，已知与昆虫的头部方向系统（head direction system）密切相关。在该模型中，路径整合的期望朝向和视觉归巢的期望朝向分别以活动峰的形式输入整合网络，通过循环兴奋与均匀抑制（uniform inhibition）使网络收敛到单一的活动峰，该峰的峰值位置代表两个输入经过加权后的最优方向估计。路径整合输入的权重由一个调谐神经元（tuning neuron, TUN）调节，而TUN的激活水平由MBON输出的视觉新奇度决定。这种机制使视觉归巢在熟悉环境中能够主导输出，即使存在较强的家园矢量也不至于导致错误的偏离。对于后者，研究利用两个切换神经元SN1和SN2实现上下文依赖的非线性切换。当MBON输出较低（即视觉新奇度低，处于熟悉路径附近）时，SN1激活并开启基于局部罗盘的路径跟随策略；当视觉新奇度高时，SN2激活并关闭路径跟随，同时开启基于全局罗盘的路径整合与视觉归巢策略。该切换信号同样被认为经由SMP通路介导。
在行为验证方面，研究进行了多组与真实蚂蚁行为学数据对照的仿真实验。在视觉归巢实验中，12个具有不同初始朝向的智能体被从路径旁侧的释放点出发，其在距释放点2.5米处测得的初始方向与Wystrach等人2012年实验中真实蚂蚁的方向高度一致，且仿真智能体能够沿视觉新奇度梯度返回熟悉路径区域。在最优线索整合实验中，研究分别模拟了Wystrach等人2015年与Legge等人2014年的线索冲突范式。在Wystrach等人的范式中，智能体在熟悉路径上不同距离处被捕获并转移至同一释放点，因此具有相同的视觉熟悉度但不同的家园矢量长度；模型输出的初始朝向随着家园矢量长度的增加而更加偏向路径整合方向。在Legge等人的范式中，智能体从同一点被转移至不同距离的陌生释放点，因此具有相同的路径整合确定性但不同的视觉确定性；随着视觉确定性的下降，模型输出更加偏向路径整合方向。这些结果与真实蚂蚁的行为数据在趋势上一致。在路径跟随实验中，模型在路径起点的初始朝向与Wystrach等人2012年的真实蚂蚁数据高度吻合，并且能够沿整条路径返回巢穴。统一模型在零矢量与完整矢量两种转移实验中展示了完整的策略切换过程：在视觉新奇度较高时由路径整合与视觉归巢驱动，接近熟悉路径后切换为路径跟随，最终沿习惯路径返回巢穴。
本研究的核心结论是：昆虫导航工具箱（navigational toolkit）应被扩展为包含路径整合、视觉归巢和路径跟随三种独立的导向系统，并且这三者的输出通过中央复合体中的环吸引子网络与蘑菇体介导的上下文调制实现最优协调。视觉归巢依赖于旋转不变的幅度信息，由蘑菇体与SMP通路处理；路径跟随依赖于旋转变化的相位信息，可能由视叶到椭球体的通路学习关联；路径整合与视觉归巢均以全局罗盘为参考系，而路径跟随以局部罗盘为参考系，因此二者之间的切换必须通过上下文化的非线性门控而非简单的线性融合来实现。该研究为昆虫如何在不同导航策略之间进行自适应切换提供了基于神经回路的机制解释，也将中央复合体的功能从单纯的路径整合中心拓展为更广义的导航协调器。
本研究的亮点体现在多个方面。首先，它首次在一个统一模型中同时实现了视觉归巢、路径跟随与路径整合的最优整合，并生成了涵盖零矢量与完整矢量转移情境下真实归巢行为的完整行为序列。其次，研究区分了旋转不变特征与旋转变化特征在导航中的不同作用，并分别将其映射到蘑菇体通路与视叶—椭球体通路，为未来神经解剖学和神经生理学研究提供了明确的可检验假设。第三，利用环吸引子网络进行多线索最优整合的方案具有高度的生物学现实性，与哺乳动物中的方向线索整合机制形成跨物种的呼应。第四，模型从神经结构到行为输出形成了完整的闭环，可从视觉输入直接生成转向指令，为将导航功能映射到具体神经回路提供了原则性框架。此外，该工作还强调了局部罗盘与全局罗盘的并行存在及其在策略切换中的关键作用，这一假设可为未来针对昆虫头部方向系统的实验提供新的解释维度。
本研究的意义不仅在于理论层面的机制阐释，也为机器人导航提供了可能的仿生策略参考。通过将频率编码、旋转不变的场景识别与旋转变化的朝向恢复相结合，并在上下文化门控下实现多策略切换，该模型为在非结构化环境中实现鲁棒且自适应的自主导航提供了一个计算框架。对于神经科学而言，该研究为如何将昆虫脑中已知的神经结构——尤其是中央复合体和蘑菇体——与复杂的自然导航行为联系起来提供了可操作的假说，也为未来利用基因工具和神经成像技术在果蝇等模式昆虫中验证这些假说奠定了基础。